Valkoisen linnun kaupunki jatkaa Sinisiipisten saari -romaanista alkanutta 1930-luvun Turkuun sijoittuvaa trilogiaa, jossa seurataan kolmen Ahlgrenin sukuun kuuluvan naisen elämää sotien välisessä Suomessa. 30-luvun Turussa tiedeyhteisö, modernismin lumo, esoteria ja yhteiskuntaluokkien väliset erot värittävät kaupunkia. Varakas, vanhanaikaisten arvojen nimeen vannova suku yrittää ohjata nuorten naisten elämää. Jokaisen on kuitenkin päätettävä itse millaisten valintojen, toiveiden ja unelmien antaa määritellä elämäänsä.

Valkoisen linnun kaupungin päähenkilö Fanny Ahlgren on lapsesta saakka tiennyt, mitä haluaa elämältään. Kun hänen serkkunsa Aina onnistuu irrottautumaan suvun odotuksista ja lähtee toteuttamaan unelmiaan, havahtuu myös Fanny tajuamaan, ettei hänen nykyinen elämänsä ehkä sittenkään tee häntä onnelliseksi. Kun myös Fannyn opinahjon, Turun piirustuskoulun, oppilaat ja opettajat innostuvat modernismista, alkaa Fannykin pohtia, voisiko uudistuminen sittenkin voittaa perinteet.